Театр был основан в 1933 году актером, режиссером и драматургом В. А. Швембергером. Первый сезон открылся спектаклем «Ревизор» по пьесе Н. В. Гоголя. Куклы из этого спектакля до сих пор хранятся в музее Театра кукол им. С. В. Образцова.
Во время Великой Отечественной войны артисты театра работали в составе фронтовых бригад. Специально для областного театра кукол писали свои пьесы лучшие современные писатели и драматурги. Г. Остер, Э. Успенский, С. Козлов, А. Курляндский.
Спектакли «Кентервильское привидение» (2013), «Волшебное кольцо» (2014), «Ревизор» (2016) вошли в лонг-лист Национальной театральной премии «Золотая маска», а спектакль «Мойры Петроградского района» (2018) получил пять номинаций премии.
В современных условиях театр привлекает молодых режиссеров, переосмысляет творческое наследие основателя. В 2023 году состоялись две премьеры: «Шутники» по пьесе А. Н. Островского (режиссер – А. Коонен) и «Бери-Баар. Сын золотой звезды» по пьесе В. А. Швембергера (режиссер – О. Лабозин).
