Идея создания Камерного театра родилась в 1988 году у группы актеров ТЮЗа во главе с Евгением Фалевичем и Людмилой Барад: людей, сплоченных идеей театра-дома, союза единомышленников, готовых противостоять театральной рутине. Первым спектаклем «Крик лангусты» по пьесе Д. Марелла, сыгранным на площадке Учебного театра ЧГИИК, новый театр обратил на себя внимание публики и критики. Желая привлечь в свой театр маленьких зрителей, Фалевич поставил «Сказ про то, как Федор-кузнец землю русскую от нечисти спасал» Р. Сефа, Т. Карелиной (1989), сохраняющийся в репертуаре театра и поныне.
Вскоре Фалевич и Барад уехали из страны. Создатели передали театр близким по духу людям – директору Алексею Пелымскому и главному режиссеру Виктории Мещаниновой (2006–2010 гг. – художественный руководитель, с 2003 г. директор театра – Борис Ломовских, с 2011 г. – Алла Точилкина, с 2014-го – Илья Коломейский).
31 декабря 1992 года Камерный театр получил статус государственного.
На его творческий почерк стали больше влиять запросы широкой публики, но дух остался прежним. Дух творческого поиска и эксперимента, приоритет авторской режиссуры. В театр стали приглашать на постановку талантливых, нестандартно мыслящих иногородних режиссеров, что для Мещаниновой принципиально.
С 1992 года 1 раз в 2 года театр проводит международный фестиваль-конкурс драматических театров «Камерата». За прошедшие годы в нем приняли участие 178 спектаклей из 42 городов и 11 стран. Посетили спектакли фестиваля более 30 000 зрителей.
