Галерея занимает дом губернского секретаря Н. Г. Колтыпина, построенный в 1855 году в формах классицизма. Он расположился на одной из старинных улочек Твери – Пушкинской, здесь в ХХ столетии снимали помещения под мастерские тверские художники. Сегодня здание галереи имеет статус памятника архитектуры Тверской области.
Галерея носит имя выдающегося русского художника – Е. И. Зверькова (1921–2012). Художнику удалось создать свое глубоко лирическое направление национального пейзажа. Огромное художественное обаяние и индивидуальность его произведений, их национальное своеобразие позволяют говорить о творчестве живописца как о большом явлении в истории изобразительного искусства. Лучшие произведения Е. И. Зверькова по праву вошли в число классических и занимают достойное место в крупнейших музеях России (Государственной Третьяковской галерее в Москве, Государственном русском музее в Санкт-Петербурге), в государственных и частных собраниях Великобритании, Болгарии, Франции, Германии, Италии, США, Финляндии, Японии и ряда других стран.
Сегодня галерея Е. И. Зверькова – это культурный и образовательный центр для жителей Твери и области и для гостей города. Здесь проходят лекции, дискуссии, мастер-классы, выставки, профессиональные конкурсы молодых художников и их отчетные выставки.
