Церковь Введения во храм Пресвятой Богородицы упоминается еще в Сотной переписи 1561–1564 гг. Она являлась вторым храмом Соборного прихода и была деревянной. После того, как сгорела в пожаре 1765 г., была восстановлена в камне. Строительство завершено в 1802 г., а освящение состоялось 24 июня 1811 г. В 1871 г. на средства купца Александра Лаврентьевича Лаврентьева был устроен престол в честь Казанской иконы Божией Матери. В зимний период чудотворная икона пребывала в этом храме.
Здание одноэтажное на подклете. В архитектурном решении памятника проступают архаичные черты. Обрамление окон второго света и орнамент карнизов трапезной и храма восходят к декоративным мотивам XVII в. Во время Отечественной войны 1812 г. в подклете было укрыто привезенное из Москвы имущество императорского дома.
Во Введенской церкви 23 июня 1872 г. состоялось прощание и панихида по скончавшемуся в Каргополе историку-слависту, собирателю былин Александру Федоровичу Гильфердингу. С началом гонений на церковь службы здесь были прекращены. В 1923 г. сняли главку, здание передали городскому коммунальному хозяйству. Некоторое время здесь была книжная база. С 1933 г. во Введенской церкви находится музей. В настоящее время здесь открыта историческая экспозиция «Каргополье с древнейших времен».
