В музее пять залов, весьма отличающихся друг от друга. В первом представлены древности валдайские, так или иначе объясняющие само понятие «Валдай», материалы по истории Иверского монастыря, градоустройство Валдая XVIII века, Московско-Петербургская дорога и Валдай в связи с нею, путешествия и путешественники, постоялые дворы и ямщики, а также дорога железная и изменение жизненного уклада в связи с ее сооружением.
Второй зал – зал ремесла. Лицо города создают мастеровые люди – каменщики, плотники, кирпичники и прочие. Гордость ремесленного Валдая – колокололитейщики, кузнецы, колесники, бараночницы, мыловары. Универсальность мастерства – особенность провинции, поэтому не удивительно, что А. Я. Левихин был брандмейстером, фотографом и владельцем типографии. Ремесло было семейным занятием. Известны династии колокололитейщиков Смирновых, Стуколкиных, Усачевых; гармонных мастеров Удаловых. Сын иконописца А. П. Цветаева Григорий был известным позолотчиком.
Третий зал – зал казенных учреждений и общественных организаций, большинство которых размещалось именно в этом здании: уездный съезд мировых судей, дворянская опека, воинское присутствие, попечение об учащихся и учителях и другие. В зале мемориальные вещи из земства и вольного пожарного общества, театра и аптеки, школ города. Материалы зала рассказывают об особой роли русской интеллигенции в духовной жизни общества.
Четвертый зал – зал валдайских семей, наполнен мемориальными вещами и интерьерными выгородками с семейными реликвиями П. Н. и М. Е. Богдановых, В. В. Быстровой, П. Ф. Прилежаева, М. П. Никольского, Р. Рорбека, П. П. Ротса и других.
Пятый зал посвящен дачникам валдайским: писателю В. С. Соловьеву, ведущему публицисту газеты «Новое время» М. О. Меньшикову, профессору политэкономии П. И. Георгиевскому, духовному писателю С. А. Нилусу, художнику, археологу, философу Н. К. Рериху, генералу В. А. Косаговскому и другим.
Хронологические рамки музейного показа замыкаются в основном второй половиной XVIII – началом XX века. Именно в это время Валдай был уездным городом и именно в связи с этим периодом можно говорить об особом понятии мира русской провинции.
